Acte I
Au sein du Palazzo Ducale de Venise, le Conseil des Dix et les membres du gouvernement se réunissent, parmi lesquels Loredano et son ami Barbarigo. Tous deux apprennent que le Doge, apparemment serein, est arrivé avant eux. Conduit hors de prison, Jacopo Foscari, le fils du Doge, attend d'être convoqué devant le Conseil. Il salue sa Venise bien-aimée qu'il n'a pas vue depuis longtemps car il a été exilé de la ville. Un fonctionnaire l'encourage à espérer un acte de clémence, mais Jacopo s'insurge contre la haine atroce exprimée à son égard. Sa femme Lucrezia Contarini plaide sa cause devant le Doge, qui est après tout son père. Le Doge lui répond qu'elle peut espérer une justice céleste. Lorsqu'elle apprend que Jacopo a à été nouveau condamné à l'exil, Lucrezia laisse éclater sa fureur.
Les sénateurs commentent la sentence : Jacopo n'a pas avoué, mais sa culpabilité est prouvée par la lettre qu'il a envoyée au duc Sforza à Milan. Il est donc juste qu'il doive retourner en exil en Crète. L'impartialité de la justice vénitienne doit valoir pour tous, même pour le fils du Doge.
Le Doge réfléchit à son destin de prince, dont le pouvoir a été fortement réduit par le Conseil des Dix, et à son destin de père, qui est incapable d'aider son fils dans sa détresse. Lucrezia entre et plaide auprès de son beau-père pour annuler la condamnation de Jacopo, mais le Doge lui explique que la loi vénitienne ne le permettra pas. En voyant le Doge en larmes, Lucrèce commence à espérer.
Acte II
Alors qu'il dépérit dans sa cellule, Jacopo sent la présence d'un spectre dans un moment de folie. Carmagnola, le célèbre commandant exécuté à Venise, s'avance vers lui en tenant sa tête coupée. Terrifié, Jacopo s'évanouit. Il se réveille dans les bras de Lucrezia. Elle est venue lui donner la sentence : non pas la mort, mais l'exil, les forçant à se séparer pour toujours.
Le Doge arrive et tous trois s'embrassent, profondément émus. Jacopo perçoit maintenant tout l'amour de son père qui a abandonné son autorité rigide de jadis. Accompagné de gardes, Loredano arrive pour informer Jacopo que le Conseil a décidé qu'il devait partir immédiatement pour la Crète. Tous trois s'étreignent à nouveau, mais Loredano les sépare sans pitié. Jacopo est emmené par les gardes. Les conseillers et les gouverneurs s'unissent pour confirmer la sentence. Le Doge entre pour présider. Jacopo est admis, demandant justice à son père et clamant son innocence, mais le Doge ne peut que conseiller à son fils de se résigner. Lucrezia arrive avec Pisana et d'autres dames qui accompagnent leurs deux enfants. Jacopo court les embrasser et les fait s'agenouiller devant le Doge, en implorant sa pitié. Barbarigo est touché par cette scène et tente en vain d'adoucir la détermination de l'implacable Loredano. Jacopo doit retourner en Crète seul, sans sa famille. Face à cet avenir, Jacopo sent que la mort se rapproche.
Acte III
La place Saint-Marc se remplit de monde. Loredano et Barbarigo arrivent et observent la foule heureuse, insensible au destin tragique des Foscari. Soudain, une galère arrive au port pour emmener Jacopo en Crète. Avant d'embarquer, il fait ses adieux à Lucrezia et à ses enfants. Mais Loredano les sépare une fois de plus pour hâter le départ. Alors que Jacopo monte à bord de la galère, Lucrezia s'évanouit.
Dans ses appartements privés, le Doge pleure son destin tragique : trois de ses fils sont morts jeunes et un quatrième est sur le point d'être banni. Barbarigo entre à l'improviste avec une lettre. Un certain Erizzo l'a rédigée pour confesser le crime pour lequel Jacopo a été condamné. Le Doge remercie le ciel, mais sa joie ne dure pas. Lucrezia arrive en larmes pour annoncer la mort de Jacopo au moment où le bateau a pris la mer.
Les membres du Conseil dirigés par Loredano sont alors amenés devant le Doge. Ils sont venus lui demander de démissionner étant donné son âge avancé et son état de choc à cause de la mort de son fils. Par deux fois, la demande d'abdication du Doge a été refusée. Il a donc fait le serment de rester en fonction jusqu'à sa mort, il veut maintenant honorer sa promesse. Mais le Conseil ne flanche pas. Le Doge leur remet alors l'anneau et la couronne d'office. Lucrezia arrive pour l'accompagner hors du palais lorsque Loredano lui annonce que Malipiero est le nouveau Doge. À cette nouvelle, le vieil homme meurt.